Szeretünk játszani a gyermekeinkkel. De mi történik akkor, ha valaki más is játszadozni kezd velük? Valaki, akit nem ismerünk.
Akit nem látunk... Akit nem hallunk...
A Suttogókban egy ismeretlen erő manipulálja azokat, akiket a legjobban szeretünk, hogy elképzelhetetlen szörnyűségeket vihessen végbe.
Több gyermek is beszámol új képzeletbeli barátjáról, Drillről. A szülők azonban nem sejtik, hogy ez a barát nem is annyira képzeletbeli, mint azt gondolnák. A különös játék akkor válik igazán veszélyessé, amikor az FBI gyermekspecialistája, Claire Bennigan is nyomozni kezd. Claire még mindig gyászolja férje, Sean elvesztését, aki katonai repülőgépe lezuhanásakor vesztette életét. Még mindig keresi a helyét egyedülálló szülőként fia, Henry mellett, aki egy betegség miatt elveszítette a hallását. Ám azt nem tudja, hogy titokban Henry is beszélget Drillel.
Miközben John Doe folytatja titokzatos küldetését, Claire megpróbálja visszatartani a másik irodából érkezett fantomképet, és saját szakállára kezd nyomozásba. Lena megtudja, hogy Wes beszélt az ügyről Claire-rel, és nem örül túlzottan, Drill pedig tovább folytatja veszélyes játékát Minxszel, Henryvel és Harperrel.
Sean fogjul ejti Dr. Maria Benavidezt, miközben egy ismeretlen entitás továbbra is vakon vezeti egy titokzatos helyre, Claire és Wes pedig tovább nyomoz Sean múltjával kapcsolatban, és rábukkannak következő célpontjára.
Miközben Minx próbálja meggyőzni a kiábrándult Henryt, hogy játsszon még egy játékot Drillel, Claire és Wes versenyt fut az idővel, hogy megakadályozzák John Doe szörnyű balesetét, amely milliók életébe kerülhet.
Claire beszél Seannel, aki semmit sem tud közös életükről, és próbálja emlékezésre bízni… bármivel kapcsolatban. Wes rájön valamire, és visszaindul Maliba, hogy újból megvizsgálja a fulguritot, Lena pedig rajta tartja a szemét Minxen, mert gyanakodni kezd, hogy még mindig tartja a kapcsolatot Drillel.
Hihetetlen dolgok derülnek ki Drillről, miközben Claire elbeszélget egy csapat gyerekkel, akikkel kapcsolatba lépett, Wes pedig rémisztő felfedezést tesz Drill lehetséges küldetésével kapcsolatban.
Wes találkozik az Egyesült Államok elnökével, hogy tájékoztassa csapata felfedezéséről a Drillhez tartozó titokzatos tárggyal kapcsolatban. Mindeközben Seanre börtönbüntetés vár, mert együttműködött Drillel, Lena pedig megpróbál kapcsolatba lépni az idegennel Minx segítségével.
Claire, Sean, Wes és Lena megpróbálja feltárni egy férfi múltját, aki 30 évvel ezelőtt találkozott Drillel először, mert így talán leszámolhatnak ellenfelükkel, még mielőtt Drill jutna el először a férfihoz.
Tervet eszelnek ki Drill csapdába csalására és energiájának elszívására, hogy így végezzenek vele. De nem járnak sikerrel, Drill pedig halálos bosszút áll.
Wes meggyőzi az elnököt, hogy hadd gyűjtse össze a gyermekeket egy védett zónában, mert abban bízik, hogy Drill így meggyengül, és végre legyőzhetik láthatatlan ellenfelüket.
Lily Rabe 
Barry Sloane 
Milo Ventimiglia 
Derek Webster 
Kristen Connolly 
Kylie Rogers 
Kyle Breitkopf 
Spencer Drever 
